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May 31, 2023

Un nuevo pájaro confuciusornítido con una osificación epifisaria secundaria revela cambios filogenéticos en el modo de vuelo de los confuciusornítidos

Volumen de biología de las comunicaciones

Biología de las comunicaciones volumen 5, Número de artículo: 1398 (2022) Citar este artículo

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Los confuciusornithids son las primeras aves picudas conocidas y constituyen el único clado rico en especies de aves pigostilas del Cretácico Inferior que existió antes de la cladogénesis de Ornithothoraces. Aquí, reportamos una nueva especie de confuciusornítido del Cretácico Inferior del oeste de Liaoning, noreste de China. En comparación con otros confuciusornithids, esta nueva especie y el Yangavis confucii recientemente informado muestran evidencia de una mayor capacidad de vuelo, aunque las alas de los dos taxones difieren entre sí en muchos aspectos. Nuestros análisis aerodinámicos bajo filogenia indican que varios modos de adaptación de vuelo surgieron a través de la diversidad de confuciusornithids, y en menor grado en el curso de su ontogenia, y sugieren específicamente que tanto una tendencia hacia una capacidad de vuelo mejorada como un cambio en la estrategia de vuelo ocurrió en evolución de confucioornítidos. El nuevo confuciusornítido se diferencia sobre todo de otras aves mesozoicas por tener un hueso adicional en forma de cojín en el primer dedo del ala, una característica muy inusual que puede haber ayudado a satisfacer las demandas funcionales del vuelo en una etapa en la que el crecimiento del esqueleto aún estaba incompleto. . El nuevo hallazgo ejemplifica sorprendentemente la diversidad morfológica, de desarrollo y funcional de las primeras aves picudas.

Confuciusornithidae es un clado de aves pigostilas del Cretácico Inferior conocidas en la biota de Jehol del este de Asia1, y representa las primeras aves picudas sin dientes conocidas. Se han descrito y asignado a esta familia cinco géneros y once especies, recuperados de las formaciones Dabeigou, Yixian y Jiufotang (~135–120 Ma), aunque la validez de algunas especies es cuestionable2,3,4,5,6. Los confuciusornítidos son el único clado pigostilo rico en especies que se sabe que existió antes de la cladogénesis de Ornithothoraces, y están representados por miles de especímenes excepcionalmente conservados que, en conjunto, brindan información valiosa sobre la morfología, taxonomía, capacidad de vuelo, crecimiento, dieta y ecología de los confuciusornítidos3, 5,7,8,9,10,11,12,13. Aquí, reportamos una nueva especie de confuciusornítido, Confuciusornis shifan sp. nov., de la Formación Jiufotang. Confuciusornis shifan se diferencia de otros confuciusornítidos en una serie de características morfológicas y de desarrollo, que tienen implicaciones para comprender la diversidad taxonómica, la disparidad morfológica, el desarrollo y el comportamiento de vuelo de los confuciusornítidos.

Avialae Gauthier, 1986

Pygostylia Chiappe, 2002

Confuciusornithidae Hou et al., 1995

Confuciusornis Hou et al., 1995

Confuciusornis shifan sp. nov.

El nombre específico se deriva del mandarín "shifan", que significa modelo de todos los maestros, en honor a Confucio. El nombre también conmemora el 70 aniversario de la Universidad Normal de Shenyang (Shenyang Shifan Daxue).

PMoL-AB00178, un esqueleto casi completo y en su mayoría articulado, conservado en una sola losa (Fig. 1; Tabla complementaria 1).

un fotografo. b Dibujo lineal esquemático. vértebra caudal cav, vértebra cervical cev, fu furcula, ga gastralia, lc coracoides izquierdo, ldIII dígito manual izquierdo III, lfe fémur izquierdo, lh húmero izquierdo, lil ilion izquierdo, lis isquion izquierdo, lm manus izquierdo, lp pes izquierdo, lra izquierdo radiale, lr radio izquierdo, ls escápula izquierda, lt tibiotarso izquierdo, lu cúbito izquierdo, lul cúbito izquierdo, ma mandíbula, pu pubis, py pigostilo, r costilla, rc coracoides derecha, rdcIII garra del dedo manual derecho III, rfe fémur derecho, rfi peroné derecho, rh húmero derecho, ris isquion derecho, rm manus derecho, rp pie derecho, rra radial derecho, rr radio derecho, rs escápula derecha, rt tibiotarso derecho, ru cúbito derecho, rul cúbito derecho, sk cráneo, sy synsacrum, tv vértebra torácica. La flecha indica la posición desde la que se tomó el corte histológico del fémur derecho. Barras de escala: 2 cm.

aldea de Xiaotaizi, ciudad de Lamadong, condado de Jianchang, provincia de Liaoning, China; segunda unidad de la Formación Jiufotang del Cretácico Inferior (119 Ma)14,15.

Referible a Confuciusornithidae en base a la presencia de las siguientes características de confuciusornithidae5: mandíbulas superior e inferior edéntulas y picudas; mandíbula con grandes fenestras mandibulares externas rostrales y caudales pequeñas; fúrcula en forma de boomerang sin hipocleidio; coracoides y escápula fusionados en un scapulocoracoid; cresta deltopectoral humeral triangular con esquina distodorsal afilada; falange intermedia del dedo mayor arqueada; y la uña del dedo mayor se redujo significativamente. Distinguible de otros confuciusornítidos por tener las siguientes características (*indica autapomorfias): proceso ventral de surangular ausente (proceso presente en Confuciusornis sanctus y Eoconfuciusornis zhengi) y esplenio centralmente perforado*; sinsacro con quilla*; ángulo de 75° entre la escápula y la coracoides (comparado con 65° en Yangavis confucii y 90° en C. sanctus y Changchengornis hengdaoziensis); relación de longitud coracoideo/escápula de 0,56 (en comparación con 0,51 en C. sanctus, 0,53 en Ch. hengdaoziensis y 0,55 en Y. confucii); la escápula se ensancha caudal a la región media del eje, luego se estrecha hacia el extremo caudal; parte proximal de la diáfisis humeral fuertemente curvada; cresta deltopectoral con una relación altura/longitud relativamente pequeña de 0,36 (en comparación con 0,39 en E. zhengi, 0,41 en Confuciusornis dui y más de 0,6 en C. sanctus, Ch. hengdaoziensis y Y. confucii); proceso extensor cranealmente proyectado casi la mitad del ancho de la superficie articular distal del metacarpiano alular*; metacarpiano menor ligeramente arqueado caudalmente, y espacio intermetacarpiano entre los metacarpianos mayor y menor más ancho que el metacarpiano menor; tercio distal del pubis fuertemente curvado caudalmente*; extremo proximal del metatarsiano III comprimido transversalmente entre los metatarsianos II y IV*; y metatarsiano IV con reborde lateral*. Difiere aún más de C. dui en que tiene la parte rostral del margen ventral del dentario convexo, el maxilar con un proceso dorsal en forma de alabarda y el lagrimal perforado por un gran agujero ovalado; de E. zhengi por tener vértebras torácicas con excavaciones laterales y cresta deltopectoral perforada; del cap. hengdaoziensis por tener sínfisis clavicular sin tubérculo caudal, metacarpiano alular de un tercio de la longitud del metacarpiano mayor (la mitad en Ch. hengdaoziensis), falange intermedia del dedo mayor curvada, falange intermedia del dedo mayor más larga que la falange proximal (condición opuesta en Ch. hengdaoziensis), y hallux menos de la mitad de la longitud del dedo pedal II (hallux proporcionalmente más largo en Ch. hengdaoziensis); y de Y. confucii por tener un miembro anterior proporcionalmente corto (relación de longitud de húmero+cúbito a fémur+tibiotarso 1,02, en comparación con 1,19 en Y. confucii), garra del dedo mayor reducida, hallux menos de la mitad de la longitud del dedo pedal II y pedal dígito III más corto que el tarsometatarso.

PMoL-AB00178 es un individuo adulto, como lo indica una combinación de características de fusión. Todas las suturas neurocentrales se cierran sin dejar rastro, las vértebras sacras se fusionan por completo para formar un sinsacro y casi todos los huesos compuestos (p. ej., el metacarpo, el tibiotarso y el metatarso) están completamente formados, aunque el pigóstilo conserva agujeros intercentrales visibles. .

Para probar aún más esta evaluación ontogenética utilizando datos osteohistológicos, se seccionó el fémur derecho en la mitad de la diáfisis (Fig. 1a). El hueso femoral compacto muestra una estructura de tres capas (Fig. 2). La capa circunferencial interna (ICL, o hueso endóstico) está formada por hueso lamelar escasamente vascularizado con lagunas de osteocitos aplanadas bien organizadas, que está delimitada del hueso perióstico primario por una línea de inversión claramente desigual. La capa circunferencial externa (OCL, o sistema fundamental externo) consta de hueso avascular de fibras paralelas con lagunas de osteocitos que también están aplanadas, pero están dispuestas con menos regularidad que en la ICL. La ICL y la OCL representan cada una alrededor de una sexta parte del grosor cortical (Fig. 2). La gruesa capa media está dominada por hueso fibrolamelar con abundantes osteonas primarias longitudinales y no muestra indicios de remodelación. Una línea de crecimiento detenido (LAG) ocurre en la capa media, cerca del OCL. El diámetro de los canales vasculares disminuye hacia el OCL, al igual que la abundancia tanto de osteonas como de canales vasculares primarios simples. Con base en la presencia de tres LAG adicionales en el OCL, además de la naturaleza bien desarrollada del ICL y el OCL, este individuo es atribuible a la clase histológica de edad V (la etapa ontogenéticamente más antigua) como se define para C. sanctus13, y en el momento de la muerte ya había completado su fase de crecimiento rápido y había transitado a un crecimiento muy lento16.

La muestra se tomó de la diáfisis media del fémur derecho. Capa circunferencial interna ICL, capa circunferencial externa OCL. Las flechas indican los LAG. Barra de escala: 100 μm.

PMoL-AB00178 es más pequeño que la mayoría de los especímenes de confuciusornítidos conocidos, aunque representa uno de los pocos especímenes asignables a la etapa ontogenética más antigua. PMoL-AB00178 tiene una masa corporal estimada (BM) de 174 g según una ecuación multivariada17, mientras que la mayoría de los demás especímenes de confuciusornítidos adultos o subadultos conocidos tienen una masa corporal estimada (BM) mayor, que llega hasta 801 g para el individuo más grande conocido de Confuciusornis17 ,18 (ver también la Tabla complementaria 3). PMoL-AB00178 pertenece, por lo tanto, a una especie de confuciusornithid verdaderamente de cuerpo pequeño. Sin embargo, cap. hengdaoziensis es aún más pequeño, el único espécimen conocido que tiene un BM estimado de solo 138 g (Tabla complementaria 3).

El cráneo y la mandíbula izquierda se han rotado fuertemente, de modo que quedan expuestos en una vista ventrolateral, mientras que la mayor parte de la mandíbula derecha está expuesta en una vista medial (Fig. 3a, b). El rostro es robusto y puntiagudo, con mandíbulas superior e inferior desdentadas como en otros confucioornítidos3,4,5,6. Como en C. sanctus3,19, el proceso frontal alargado del premaxilar se extiende dorsocaudalmente al menos lo suficiente para alcanzar el nivel del margen rostral de la órbita, y el proceso maxilar corto se superpone al proceso premaxilar del maxilar izquierdo. El proceso premaxilar del maxilar izquierdo parece notoriamente más alto y ligeramente más largo que el proceso yugal. El proceso yugal se engrosa transversalmente para formar un amplio contacto con el extremo rostral del yugal. Dos piezas de hueso que están en estrecho contacto mutuo y, de hecho, parecen estar parcialmente fusionadas, forman el margen rostral de la órbita (Fig. 3c); la pieza más pequeña, ubicada ventrorostralmente, se identifica como el proceso dorsal del maxilar izquierdo, y la pieza más grande, ubicada dorsocaudalmente, como el lagrimal izquierdo. Aunque el proceso dorsal está incompleto, se puede inferir un contorno en forma de alabarda en base a la parte conservada de esta estructura y la impresión de la parte faltante. Este proceso dorsal en forma de alabarda se describió previamente como una autapomorfía de C. sanctus5, siendo el proceso equivalente triangular en C. dui, en forma de bastón en E. zhengi y rectangular en Y. confucii6. El lagrimal aparece en forma de tira y su parte media está perforada por un gran agujero ovalado como lo sugieren Wang et al.5 (Fig. 3c). El hueso perforado en el margen rostral de la órbita confucioornítida se ha identificado como el proceso dorsal del maxilar3 o como un complejo etmoidolagrimal19, pero representa claramente el lagrimal en PMoL-AB00178 como en C. sanctus IVPP V 131685. La parte abruptamente cónica de el proceso dorsal del maxilar está separado del margen rostral del foramen solo por una delgada tira del lagrimal. El yugal está representado solo por la parte rostral del elemento izquierdo, pero aparece más bajo y transversalmente más grueso que el maxilar. El frontal forma un reborde supraorbitario que se proyecta lateralmente, cuya parte caudal es particularmente prominente. La apófisis ótica del cuadrado derecho, que se ha desplazado ligeramente ventralmente de modo que la mayor parte de su superficie medial queda expuesta, es mucho más larga que la apófisis mandibular.

un fotografo. b Dibujo lineal esquemático. c primer plano del margen anterior de la órbita. an angular, ar articular, cmf fenestra mandibular caudal, d dentario, dp proceso dorsal del maxilar, f frontal, j yugal, l lagrimal, m maxilar, n nasal, o órbita, p parietal, pm premaxilar, q cuadrado, rmf mandibular rostral fenestra, sa surangular, sp splenial. El rectángulo blanco en a indica la región que se muestra en c. Debajo del dibujo lineal del cráneo y la mandíbula de Confuciusornis shifan se presenta un dibujo lineal de la mitad posterior de la mandíbula de Confuciusornis sanctus IVPP V 13171 (diseño basado en la Fig. 1b en Wang et al.5). la flecha indica el proceso ventral del surangular. Barras de escala: 1 cm; tenga en cuenta que c no está a escala.

Los dentarios izquierdo y derecho están casi completamente fusionados entre sí a lo largo de una sínfisis mandibular extendida e inclinada ventrocaudalmente como en C. sanctus3 (Fig. 3a, b). El proceso ventrocaudal comprimido transversalmente del dentario derecho es visible, pero falta el extremo caudal del proceso. La impresión del extremo faltante sugiere que el proceso ventrocaudal originalmente contactó lateralmente con el angular y se extendió hacia atrás hasta el nivel del margen caudal de la fenestra mandibular anterior. Tanto el angular derecho como el surangular derecho tienen forma de bastón y sus extremos caudales están fusionados con el articular. El surangular parece carecer de un proceso ventral como en C. dui, lo que indica que la presencia de un proceso surangular ventral triangular en C. sanctus es de hecho una característica de diagnóstico de esta especie5 (Fig. 3b). El articular se proyecta prominentemente medialmente para formar una faceta articular medial para el cuadrado19. El esplenio izquierdo está desplazado y parcialmente superpuesto por el dentario izquierdo, mientras que el esplenio derecho está casi completo y conservado cerca de su posición original. El esplenio tiene forma de placa y está bifurcado tanto rostral como caudalmente. El margen ventral del esplenio está engrosado en la mayor parte de su longitud. El proceso caudodorsal del esplenio se superpone a la superficie medial del surangular. El proceso caudoventral, que no hace contacto con el angular, sobresale en la mitad rostral de la fenestra mandibular rostral y se estrecha caudalmente suavemente para contactar con el proceso ventral del surangular. A diferencia de C. sanctus3,5 e Y. confucii6, el esplenio de C. shifan está centralmente perforado por un foramen ovalado (Fig. 3a, b).

Las vértebras cervicales están expuestas en una vista ventrolateral, lo que revela que las superficies articulares craneales y caudales de cada centro son claramente heterocelosas (Fig. 4a) como se informó anteriormente para Confuciusornis5. Los centros de la serie torácica están excavados lateralmente como en C. sanctus, mientras que tales excavaciones están ausentes en Y. confucii6 (Fig. 1). Cada uno de los dos centros torácicos casi craneales tiene una quilla ventral prominente y cónica. Las vértebras sacras están completamente fusionadas entre sí para formar un sinsacro (Fig. 4b). Según el número de procesos transversales visibles, el sinsacro consta de siete vértebras como en otros confucioornítidos3,4,5,6, y la porción ventral de la serie de centros fusionados se comprime transversalmente para formar una cresta longitudinal como en algunos ornitotoracos enantiornitinos20 ( Figura 4b). Por el contrario, el sinsacro de C. sanctus DNHM D2454 (holotipo de la supuesta especie 'Confuciusornis feducciai') aparece comprimido dorsoventralmente y ensanchado transversalmente5. Se ven cinco vértebras caudales libres entre el sinsacro y el pigóstilo (Fig. 1). Es probable que haya vértebras caudales libres adicionales, pero oscurecidas por el isquion izquierdo y algunos tejidos blandos. Las vértebras caudales parecen significativamente más cortas que las torácicas. El pigóstilo de C. shifan parece estar expuesto en una vista lateral izquierda (Fig. 4c). El pigóstilo es proporcionalmente robusto y de longitud inferior al tarsometatarso como en la mayoría de los confucioornítidos3,21, mientras que el pigóstilo es considerablemente más largo que el tarsometatarso en C. dui, siendo la relación de longitud entre los dos elementos de 1,1821. El margen ventral transversalmente engrosado del pigóstilo está formado por el centro coosificado. Tanto el margen ventral como el dorsal se estrechan suavemente caudalmente en lugar de ensancharse caudalmente como en C. sanctus IVPP V 12352 (holotipo de la supuesta especie 'Jinzhouornis zhangjiyingia')5,21 y C. dui22, y el margen ventral no tiene una quilla longitudinal como en C. sanctus IVPP V 12352. Unos 10 forámenes redondos pequeños forman una fila longitudinal a lo largo de todo el surco lateral del pigóstilo (Fig. 4c, véase también la Fig. 1 complementaria). Los agujeros están más cerca del margen ventral del pigóstilo que del margen dorsal, y gradualmente se vuelven más pequeños y más apretados hacia el extremo caudal del elemento. Forámenes similares ocurren en otros especímenes de confucioornítidos, pero son menos numerosos y están confinados a la parte craneal del pigóstilo21,23.

una vértebra cervical. b sinsacro. c pigóstilo. y sinsacro. Las flechas en b y c indican la cresta longitudinal en la superficie ventral del sinsacro y las posiciones de los agujeros a lo largo del pigóstilo, respectivamente. Consulte también la Fig. 1 complementaria para ver un primer plano de la parte distal del pigóstilo. Barras de escala: 0,5 cm en a, c; 1 cm en b.

Los coracoides se fusionan con las escápulas para formar escapulocoracoides. Los escapulocoracoideos izquierdo y derecho están expuestos en vistas lateral y medial, respectivamente (Fig. 5a). Los ejes longitudinales de la escápula y la coracoides definen un ángulo de 75°. El ángulo equivalente es similar en Y. confucii6 (65°) y ornitotoracina aves24 (Figs. 5a y 6), pero aproximadamente 90° en C. sanctus y Ch. hengdaoziensis3. Una faceta glenoidea dirigida lateralmente es visible en el escapulocoracoides izquierdo. Los márgenes craneal y caudal de la faceta glenoidea se proyectan más fuertemente que los dorsales y ventrales, lo que implica que la configuración de la faceta probablemente no limitó fuertemente la elevación y depresión del ala en vuelo batiente. El acromion de la escápula está bien desarrollado. El eje de la escápula se curva ligeramente hacia abajo; la mitad craneal de la diáfisis parece un bastón y está ligeramente comprimida dorsoventralmente, mientras que la mitad caudal está más comprimida mediolateralmente y se ensancha significativamente en la dirección dorsoventral antes de reducirse a punta como en las aves ornitotoracinas25 (Figs. 5a y 6). En otros confucioornítidos, la escápula es generalmente recta y no se ensancha parcialmente a lo largo de su longitud ni se estrecha caudalmente3. La coracoides tiene forma de puntal y mide aproximadamente la mitad de la longitud de la escápula. Su extremo proximal parece dorsoventralmente más grueso que transversalmente ancho y se proyecta ligeramente cranealmente para formar un proceso acrocoracoideo como en Y. confucii6, mientras que su extremo distal está comprimido dorsoventralmente. El proceso acrocoracoideo no está bien desarrollado en C. sanctus3. La superficie lateral de la coracoides se excava para formar un surco poco profundo, que gradualmente se vuelve más estrecho y menos profundo distalmente como en Y. confucii6. El margen medial de la coracoides está fuertemente comprimido para formar una quilla longitudinal, excepto en el extremo proximal del hueso. La superficie caudal de la fúrcula está mayormente expuesta. Como en otros confucioornítidos, la fúrcula tiene forma de boomerang y no tiene un tubérculo diferenciado3,4,5,6 (Figs. 5a y 6). La esquina proximal medial de la rama clavicular derecha se infla caudalmente para formar una estructura bulbosa que contacta con la cara medial de la parte proximal del escapulocoracoideo derecho; su esquina proximolateral está comprimida craneocaudalmente y se proyecta ligeramente en dirección lateral, formando una fosa. Tal configuración del extremo proximal de la rama clavicular no se ve en otros confuciusornítidos.

una cintura pectoral. cintura pélvica b. fu furcula, lc coracoides izquierdo, lil ilion izquierdo, lis isquion izquierdo, ls omóplato izquierdo, pu pubis, rc coracoides derecho, rh húmero derecho, ris isquion derecho, rs omóplato derecho. Barras de escala: 1 cm.

Los diferentes tonos de gris indican las longitudes relativas de los segmentos de las extremidades estilopodial, zeugopodial y metapodial de arriba a abajo, respectivamente. Los valores cerca de los segmentos representan relaciones entre la longitud del segmento y la longitud femoral. Todos los dibujos están escalados a una longitud femoral común y arbitraria.

La extremidad anterior tiene una longitud inferior a la de la extremidad posterior, con una relación extremidad anterior (húmero + cúbito + carpometacarpo) / extremidad posterior (fémur + tibiotarso + tarsometatarso) de 1,02 (Fig. 1; Tabla complementaria 1). La proporción equivalente es 0,91 en C. hengdaoziensis, 0,95 en E. zhengi, 1,04 en C. dui, 0,98–1,04 en C. sanctus y 1,20 en Y. confucii6 (Fig. 6; Tabla complementaria 2-2). La parte proximal del borde ventral de la diáfisis humeral está fuertemente curvada, y el húmero es típico de los confucioornítidos por tener una cresta deltopectoral perforada y expandida. La relación altura/longitud de la cresta deltopectoral es de 0,36 y el punto más alto se encuentra en el extremo distal de la cresta; tenga en cuenta que la longitud (proximodistal) de la cresta se define aquí como la distancia entre los puntos más proximal y más distal de la cresta a lo largo de la diáfisis humeral, mientras que la altura (dorsoventral) de la cresta se define como la altura dorsoventral total del húmero en el punto de mayor prominencia dorsal de la cresta, menos el diámetro dorsoventral de la diáfisis humeral justo distal a la cresta. La relación altura/longitud equivalente es 0,39 en E. zhengi4, 0,41 en C. dui22 y mayor de 0,6 en C. sanctus, Ch. hengdaoziensis3 y Y. confucii6, y en todos estos taxones el punto más alto está en el medio de la cresta (Figs. 5a y 6). La esquina dorsodistal de la cresta deltopectoral se proyecta distalmente, de modo que el margen distal parece cóncavo. Distalmente, una gran fosa para el músculo braquial está presente proximal a los cóndilos dorsal y ventral. El epicóndilo dorsal está mejor desarrollado que el epicóndilo ventral, y el primero se proyecta bruscamente dorsalmente.

Tanto el cúbito como el radio son más cortos que el húmero, como en otros confucioornítidos (Figs. 1 y 6; Tablas complementarias 1, 2-2). Un cótilo ventral cóncavo, un cótilo dorsal plano y una incisura radialis cóncava son claramente visibles en el extremo proximal del cúbito derecho, mientras que falta un proceso de olécranon distinto como en C. sanctus3 e Y. confucii6. La faceta articular humeral proximal del radio es plana y un tubérculo bicipital bien desarrollado está situado en la cara craneal del extremo proximal del hueso. El tubérculo bicipital es pequeño en C. sanctus y está completamente ausente en Y. confucii6. Ambos radiales están en sus posiciones originales en relación con los radios y carpometacarpi (Fig. 1). El radial izquierdo se expone en vista proximopalmar y el derecho en vista distopalmar. Las facetas articulares del radio y del carpo semilunar son claramente cóncavas. La superficie craneal del radiale es convexa y forma un pequeño tubérculo en el lado proximal, y la superficie caudal es ligeramente cóncava y se dirige algo proximalmente para articularse con el cúbito.

El carpo semilunar está completamente fusionado con los metacarpianos II y III para formar un carpometacarpo (Figs. 1 y 7a, b). El extremo proximal del carpometacarpus forma una tróclea carpiana similar a una polea como en C. sanctus3 y en las aves actuales. Una fosa distinta está presente en la superficie ventral del extremo proximal, y el proceso pisiforme bulboso se encuentra distal a la fosa. El metacarpiano III es mucho más delgado y un poco más corto que el metacarpiano II, y el contacto entre estos metacarpianos se limita a sus extremos proximales. Las partes medias de los metacarpianos II y III están constreñidas, y la parte más angosta del metacarpiano III tiene menos de la mitad del ancho de la parte más angosta del metacarpiano II, como en otros confucioornítidos. Sin embargo, el espacio intermetacarpiano parece relativamente más largo y significativamente más ancho que en otros confucioornítidos, como en algunas aves ornitotoracinas25. El metacarpiano alular tiene aproximadamente un tercio de la longitud del metacarpiano II como en C. sanctus3 y E. zhengi4, en lugar de la mitad de la longitud como en Ch. hengdaoziensis3 (Figs. 6 y 7a, b), y no está fusionado con el carpometacarpus (Fig. 7a, b). La porción caudal del metacarpiano alular se extiende más proximalmente que la porción craneal, y la superficie proximal del metacarpiano es cóncava, formando una fóvea carpiana craneal. Los dos tercios proximales del margen craneal se proyectan cranealmente para formar el proceso extensor. El ancho craneocaudal del proceso es casi la mitad de la superficie articular distal del metacarpiano alular (Fig. 7a-c). Tales procesos pisiformes y extensores bien desarrollados se ven solo en la enantiornitina Xiangornis26 contemporánea, en algunos ornitotoracinos ornituromorfos del Cretácico temprano25,27 y tardío28, y en las aves voladoras existentes (Fig. 7a, b). A diferencia de los confucioornítidos previamente conocidos, el cóndilo distal caudal del metacarpiano alular está bien desarrollado y se proyecta más distoventralmente que el resto del metacarpiano, como es evidente en la vista palmar. La falange proximal del dedo II es robusta, mantiene un diámetro constante en toda su longitud y es ligeramente más corta que la falange intermedia como en otros confucioornítidos excepto en el cap. hengdaoziensis3 (Fig. 1), en el que la falange proximal es ligeramente más larga que la intermedia3. Las falanges ungueales del dedo alular y del dedo III son grandes y curvas, mientras que las del dedo II son pequeñas como en la mayoría de los confucioornítidos. En Y. confucii, sin embargo, la falange ungueal del dedo II es grande6.

un carpometacarpo izquierdo. b carpometacarpo derecho. c metacarpiano alular izquierdo del espécimen confuciusornithid PMoL-AB00150. d tarsometatarso derecho. Carpometacarpi están en vista palmar, y tarsometatarsus está en vista craneal. cb hueso en forma de cojín, ep proceso extensor, pp proceso pisiforme. Los números romanos en (d) identifican los metatarsianos. La flecha negra en (c) indica el cóndilo distal craneal del metacarpiano alular; las flechas negras y blancas en (d) indican el proceso en forma de cresta en el metatarsiano IV y el tubérculo dorsal en el metatarsiano III, respectivamente. Barras de escala: 0,25 cm.

Aunque las cinturas pélvicas izquierda y derecha están completamente articuladas, solo el pubis está relativamente completamente preservado (Fig. 5b). El ilion derecho aparece relativamente bajo, con un margen dorsal ligeramente convexo y un antitrocánter que se proyecta lateralmente. El pubis, notablemente, es más largo que el fémur, tiene forma de bastón, es delgado y está fuertemente retrovertido. Debido a una curva pronunciada en el eje púbico, el eje largo de la sínfisis púbica es casi perpendicular al de la porción proximal del eje, una condición similar a la que se observa en las aves ornituromorfas derivadas29.

La cabeza femoral, el cuello y la cresta trocantérea están bien desarrollados. Los tarsianos proximales están completamente fusionados entre sí y con la tibia, formando un tibiotarso. De manera similar, los extremos proximales de los metatarsianos II-IV se fusionan entre sí y con los tarsianos distales, formando un tarsometatarso. El extremo proximal del metatarsiano III aparece comprimido transversalmente entre los metatarsianos II y IV en vista craneal (Fig. 7d), mientras que en otros confucioornítidos el metatarsiano III mantiene un ancho constante a lo largo de su longitud3,4,5,6. Un tubérculo ovalado, presumiblemente para la inserción de M. tibialis cranialis, está ubicado en la superficie dorsal cerca del extremo proximal como en C. sanctus3, pero no existe una estructura similar en el metatarsiano II. Un reborde lateral está presente en el tercio distal del metatarsiano IV (Fig. 7d), a diferencia de otros confucioornítidos. En los dedos pedales III-IV, la penúltima falange es más larga que la anterior, como en otros confucioornítidos6. Sin embargo, la penúltima falange del dedo pedal II tiene una longitud inferior a la de la falange precedente.

La característica esquelética más inusual exhibida por PMoL-AB00178 es la presencia de un pequeño hueso en forma de cojín entre el extremo distal del metacarpiano alular y el extremo proximal de la primera falange alular (Fig. 7a, b). En la mano izquierda, el hueso pequeño contacta con las porciones craneales de las superficies articulares opuestas del metacarpiano y la falange (Fig. 7a); en la mano derecha, el hueso vuelve a contactar con la porción craneal de la superficie articular de la primera falange alular, pero descansa contra el margen craneal del metacarpiano alular debido a una ligera desarticulación del dedo alular (Fig. 7b). Identificamos este pequeño hueso como una osificación de un centro de osificación secundario (COS) dentro de la epífisis distal del metacarpiano alular, equivalente al cóndilo craneal de la superficie articular distal que se observa en otros confucioornítidos (Fig. 7c). Esta identificación se basa en la siguiente evidencia: (1) en la mano izquierda, el hueso pequeño permanece en una alineación aparentemente natural con el metacarpiano alular, pero no con la primera falange alular; (2) la superficie articular distal del metacarpiano alular es ginglimoide en otros confucioornítidos6, y el cóndilo caudal sobresale un poco más distalmente que el craneal (Fig. 7c), mientras que en PMoL-AB00178 los cóndilos caudales de ambos metacarpianos alulares son un poco más distalmente prominente que el hueso pequeño y los cóndilos craneales típicos están ausentes; y (3) las superficies articulares proximales de ambas primeras falanges alulares de PMoL-AB00178 son similares en morfología a las de otros confuciusornithids, y un tubérculo flexor bien desarrollado es visible en la falange alular izquierda, lo que implica que las articulaciones proximales de la primera las falanges alulares se habían desarrollado bien.

Nuestro análisis filogenético ubica a C. shifan como el taxón hermano de C. sanctus, y E. zhengi, C. dui, Y. confucii y Ch. hengdaoziensis como grupos externos sucesivos al clado C. sanctus + C. shifan (Fig. 8). Esta filogenia confuciusornítida es en gran parte consistente con las obtenidas en los estudios más recientes5,6. Sin embargo, los diversos subclados de confuciusornithid recuperados en nuestro estudio no están bien respaldados, como lo indican sus valores bajos de Bremer (1 o 3) y Bootstrap (<30%) (Fig. 8). Es de destacar que C. dui se ubica relativamente lejos del clado C. sanctus + C. shifan, y que C. sanctus y C. shifan no comparten características únicas. De hecho, el género Confuciusornis nunca ha sido bien diagnosticado. En conjunto, los resultados sugieren que se necesitará trabajo taxonómico adicional para refinar la definición y el diagnóstico de Confuciusornis y, en particular, para determinar si C. dui y tal vez incluso C. shifan deberían eliminarse del género. Sin embargo, dicho trabajo requeriría un estudio morfológico en profundidad de una amplia gama de material de confuciusornítidos, incluidos todos los especímenes de confuciusornítidos informados y, en consecuencia, está más allá del alcance del presente documento. En consecuencia, optamos por no hacer ninguna revisión de nomenclatura en este documento.

El consenso estricto de los 192 árboles más parsimoniosos se recuperó en el análisis filogenético realizado en este estudio (longitud = 1404; índice de consistencia = 0,277; índice de retención = 0,667). Los valores de Bootstrap y Bremer por encima del umbral mínimo se dan en letra normal y negrita cursiva, respectivamente, cerca de los nodos a los que pertenecen.

El descubrimiento de C. shifan arroja nueva luz sobre la evolución morfológica y la adaptación al vuelo en los primeros pigostilos, incluidas las aves confuciusornítidas. El pigóstilo es una característica de diagnóstico clave del clado Pygostylia y también es una estructura importante para el vuelo. Entre los primeros pigostilos, los confucioornítidos, los jinguofortisidos30 y la mayoría de los enantiornitinos tienen un pigóstilo proporcionalmente largo, robusto y en forma de bastón21, y esto es particularmente cierto en los confucioornítidos. Los sapeornítidos, las enantiornitinas pengornítidas y los ornituromorfos, por el contrario, tienen un pigóstilo proporcionalmente corto en forma de arado21,23. Se ha sugerido que los pigóstilos relativamente largos del conjunto anterior de taxones constan de un número relativamente grande de vértebras caudales23, pero el número exacto de vértebras caudales involucradas en la formación del pigóstilo suele ser difícil de determinar debido a su coosificación completa. Sin embargo, se puede determinar un recuento vertebral mínimo en el caso de los pigóstilos perforados, como el de PMoL-AB00178 (Fig. 4c, ver también la figura complementaria S1). Se cree que tales pigóstilos son el resultado de una fusión incompleta entre los arcos neurales adyacentes, dejando los agujeros intervertebrales rodeados, pero no completamente llenos, con hueso nuevo21,23. Dada la presencia de 10 forámenes preservados, se estima que el número de vértebras caudales que forman el pigóstilo es de al menos 11 en PMoL-AB00178, mayor que las ocho caudales que forman el pigóstilo reportadas para un subadulto de C. sanctus23. Entre otros pigostilos primitivos, el número de vértebras caudales que contribuyen al pigóstilo solo se conoce en Fukuipteryx31, sapeornítidos y el ornituromorfo Archaeorhynchus (IVPP 17075), todos los cuales tienen 5–6 caudales que forman pigóstilo como en la mayoría de los grupos corona. pájaros21,23.

Cabe señalar que los pigóstilos también se conocen en algunos terópodos no aviares. Por ejemplo, se ha informado que Beipiaosaurus, el terizinosauroide de divergencia temprana, tiene un pigóstilo formado por las cinco vértebras más distales32; varios oviraptorosaurios, incluida Nomingia, también tienen sus últimas cinco vértebras caudales fusionadas en un pigóstilo33,34; y las colas relativamente cortas de los scansoriopterygids Epidexipteryx35 y Ambopteryx36 terminan en un pigóstilo. Además, es probable que algunas aves tempranas con pigóstilo, como Fukuipteryx31 y potencialmente Sapeornis37, diverjan antes que Jeholornis de cola larga. Estas observaciones sugieren que los pigóstilos pueden haber evolucionado independientemente varias veces entre los terópodos no aviares y las primeras aves, un escenario consistente con el hecho de que la fusión de las vértebras caudales distales en un pigóstilo es un proceso de desarrollo sencillo38.

La condición de PMoL-AB00178 tiene implicaciones para nuestra comprensión no solo de la evolución pigóstila, sino también de la evolución de la cola aviala en su conjunto. Si el recuento vertebral estimado para el pigóstilo es exacto y PMoL-AB00178 tiene siete vértebras caudales libres como en C. sanctus3, entonces hay un total de 18 vértebras caudales en este confucioornítido (Figs. 1, 4c). Los primeros pigostilos conocidos, excepto los sapeornítidos, normalmente retienen de 5 a 8 vértebras caudales libres: hay siete en los confucioornítidos3, 5 a 6 en los jinguofortisidos30, 6 a 8 en los enantiornitinos20,39 y 5 a 7 en los primeros ornituromorfos25,28,40, similar a el conteo de 5–6 en aves del grupo corona41,42. Se ha informado que los sapeornítidos tienen alrededor de 12 vértebras caudales libres43,44, muchas más que otros pigostilos primitivos. Dado que 5-6 vértebras caudales típicamente forman el pigostilo, la mayoría de los primeros pigostilos no tienen más de 14 vértebras caudales en total. Por el contrario, confuciusornithids y sapeornithids tienen alrededor de 18 vértebras caudales, en comparación con 21–23 vértebras caudales libres en Archaeopteryx45 y 27 en Jeholornis46. En general, los datos disponibles sugieren una reducción gradual en el número de vértebras caudales en la evolución de las aves tempranas y una cola proporcionalmente mucho más corta en los pigostilos que en otras aves tempranas, pero hay algunas excepciones: los sapeornítidos tienen una gran cantidad de caudales libres y los confucioornítidos. tienen una gran cantidad de formadores de pigóstilos, como lo indica PMoL-AB00178. En las enantiornitinas, el pigóstilo proporcionalmente largo presumiblemente está compuesto por un número relativamente alto de vértebras23, aunque no hay evidencia directa disponible. Los confucioornítidos y la mayoría de los enantiornitinos, que tienen pigóstilos proporcionalmente largos en forma de vara, poseen plumas ornamentales en la cola21,47, aunque los longipterígidos pueden representar una excepción porque tales plumas aún no se han documentado en este subclado enantiornitino21,48. En los sapeornítidos, los ornituromorfos primitivos y las enantiornitinas de los pengornítidos, por el contrario, el pigóstilo corto en forma de arado soporta un abanico rectricial aerodinámico21,48. Por lo tanto, la evidencia disponible indica que la reducción de la cola y la formación del pigóstilo involucraron un proceso evolutivo complejo, y sugiere que el pigóstilo cumplió diferentes funciones en diferentes grupos de pájaros primitivos. El hecho de que el pigóstilo sea el único hueso compuesto en PMoL-AB00178 que muestre una fusión incompleta también indica que la cola puede no haber jugado un papel importante en la generación de fuerzas aerodinámicas durante el vuelo.

Las capacidades de vuelo de los confuciusornítidos se han debatido en estudios anteriores. Algunos autores han considerado a los confucioornítidos como voladores competentes en función de una serie de características morfológicas, que incluyen alas largas con plumas de vuelo fuertemente asimétricas, coracoides en forma de puntal, un esternón con quilla y dedos manuales mayores agrandados49, mientras que otros han sugerido capacidades de vuelo más limitadas12 basadas en funciones análisis de la morfología de la articulación del hombro7 o de las plumas de vuelo9. La inferencia de que los confuciosornítidos eran voladores competentes también ha sido respaldada por algunos análisis cuantitativos50,51. Sin embargo, ha habido un amplio acuerdo en que los confuciosornítidos muestran un conjunto más primitivo de caracteres relacionados con el vuelo que los ornitotoracinos contemporáneos1,7, lo que sugiere un rendimiento de vuelo inferior.

La evidencia morfológica tanto de C. shifan como de Y. confucii recientemente descubierta indica que existían algunas variaciones en la capacidad y el modo de vuelo dentro de Confuciusornithidae. Por un lado, C. shifan e Y. confucii, parientes lejanos, comparten algunas características derivadas relacionadas con la capacidad de vuelo, incluido un ángulo agudo entre la escápula y la coracoides, una coracoides relativamente larga y una extremidad anterior relativamente larga (también presente en C. dui y algunos especímenes de C. sanctus) (Fig. 6); por otro lado, Y. confucii y C. shifan exhiben cada uno un aparato de vuelo especializado en mayor grado y de manera diferente a los de otros confuciusornítidos, o incluso a los de la mayoría de los ornitotoracos contemporáneos. En Y. confucii, la principal modificación es el alargamiento de la extremidad anterior para aumentar el área del ala como en los sapeornítidos52 y algunas aves ornitotoracinas, lo que es consistente con la adaptación para vuelos de larga distancia. En C. shifan, las principales modificaciones implican un tamaño corporal reducido y refinamientos en el húmero y el carpometacarpo, que hasta cierto punto se asemejan a sus contrapartes en las aves ornitotoracinas18,26,53. Confuciusornis shifan es más pequeño que la mayoría de los otros confuciusornítidos (Tabla complementaria 3), y es notable por el desarrollo particularmente fuerte de algunos procesos esqueléticos a los que se habrían adherido los músculos de vuelo, incluido el proceso extensor del metacarpiano alular y el proceso pisiforme del carpometacarpus ( Fig. 7a, b). En las aves existentes, el proceso extensor es el punto de inserción de M. extensor metacarpi radialis, el músculo principal involucrado en la extensión de la articulación de la muñeca, mientras que el proceso pisiforme sirve para la unión del retinaculum flexorium y como una polea que cambia la dirección de la articulación de la muñeca. tendón del M. flexor digitorum profundus41, que cruza la muñeca y se inserta en la falange distal del dedo mayor. En consecuencia, un proceso extensor y un proceso pisiforme bien desarrollados pueden aumentar la capacidad de un ave para manipular y controlar la parte distal del ala durante el vuelo54, por lo que la presencia de esta condición sugiere una mayor maniobrabilidad de vuelo en C. shifan que en otros confuciusornítidos.

Un estudio reciente mostró que la mayoría de los modos de vuelo observados en las aves existentes (p. ej., aleteo continuo, deslizamiento de aletas, rebote de aletas, vuelo térmico) podrían haber sido representados entre los primeros pigostilos55. Las estimaciones de los parámetros de vuelo obtenidas para los confuciusornítidos sugerirían que eran aletas continuas, pero solo se consideraron el holotipo de E. zhengi y algunos especímenes de C. sanctus. Con el fin de evaluar más a fondo las capacidades y estrategias de vuelo de las aves confuciusornítidas, utilizamos los métodos de ese análisis55 y un estudio anterior que se centró en la estimación de masa17 (consulte también Análisis aerodinámico en Métodos, a continuación) para estimar los BM y los parámetros de vuelo de 11 especímenes de confuciusornítidas. , incluidos los únicos especímenes conocidos de Y. confucii y C. shifan (Tablas complementarias 2 y 3). Luego trazamos nuestros valores estimados de dos parámetros clave, a saber, la relación de aspecto (AR) y la carga alar (WL), en una figura publicada previamente (Fig. 9) que muestra las regiones superpuestas del morfoespacio AR-WL asociado con tres modos de vuelo principales entre aves existentes55. La relación de aspecto es la relación entre la longitud del ala y el ancho del ala, lo que representa una medida simple de la forma del ala, y WL es la relación entre BM y el área total de las dos alas y la parte del tronco entre ellas, lo que representa la carga que debe ser soportado por cada unidad de área de la superficie productora de sustentación disponible. Ambas métricas se usan comúnmente para evaluar las capacidades y estrategias de vuelo de los animales voladores56.

Las líneas de colores marcan las áreas del morfoespacio ocupadas por aves existentes con modos particulares de vuelo. La imagen del morfoespacio fue publicada previamente por Serrano et al.62 y se utiliza aquí con autorización. Los círculos negros indican especímenes que son holotipos de sus respectivas especies, a menos que solo se indique un número de espécimen. Los especímenes están numerados en orden descendente de masa corporal estimada.

Nuestros análisis muestran que BM, AR y WL varían considerablemente entre especímenes de confuciusornítidos e incluso entre especímenes de C. sanctus (Tabla complementaria 3; Fig. 9), como se encontró en análisis previos13,55,57. Curiosamente, los confucioornítidos se distribuyen en una gran parte del morfoespacio de aleteo continuo (Fig. 9), que se superpone ampliamente en la trama con los morfoespacios asociados con el deslizamiento de aleta facultativo. Eoconfuciusornis zhengi, Y. confucii, C. shifan, tres especímenes de C. sanctus y un solo espécimen identificado solo como C. sp. (IVPP V 11370) parcela dentro del área ocupada únicamente por flappers continuos, y adyacente al área de superposición con flap-gliders. Confuciusornis shifan también está muy cerca del área de superposición con los límites. Changchengornis hengdaoziensis y dos especímenes de C. sanctus, por el contrario, se ubican justo dentro del área donde los planeadores de aletas se superponen con aletas continuas, mientras que C. dui está cerca del centro de esta zona de superposición. Cabe señalar que, si bien muchos de los especímenes están ubicados cerca de los límites entre las categorías de vuelo, las estimaciones de parámetros que determinan sus ubicaciones tienen intervalos de confianza ajustados (Tabla complementaria 3), lo que sugiere que su referencia a categorías de vuelo particulares es relativamente convincente. Entre los 11 especímenes, Y. confucii y C. dui poseen el esqueleto de la extremidad anterior proporcionalmente más largo (Fig. 6) y las plumas primarias (Tabla complementaria 2), respectivamente, lo que da como resultado un AR alto, pero no tienen un WL particularmente alto (Fig. . 9; Tabla complementaria 3). E. zhengi y C. shifan caen en los extremos opuestos del área poligonal del morfoespacio ocupado por los confucioornítidos, y probablemente utilizaron distintas estrategias de vuelo que se ven en las aves existentes58,59,60. E. zhengi se destaca por tener el AR más alto de cualquier confuciusornítido en el análisis, combinado con un WL superado solo por uno de los especímenes de C. sanctus (MCFO-0374), mientras que su BM es más grande solo que los de Ch. hengdaoziensis y C. shifan (Fig. 9, Tabla complementaria 3). Las aves existentes con AR y WL altos suelen ser de tamaño mediano a grande y pueden generar sustentación de manera eficiente en vuelos rápidos, lo que les permite completar vuelos de larga distancia con costos energéticos mínimos58,59,60. Por el contrario, C. shifan tiene tanto el AR más bajo como el WL más bajo de cualquier confuciusornithid en nuestro análisis. Las aves existentes con baja AR y WL suelen ser pequeñas, como las aves que saltan, y pueden despegar rápidamente y poseen una gran maniobrabilidad en el contexto de vuelos lentos de corta distancia58,59,60. En consecuencia, nuestras estimaciones AR y WL sugieren que E. zhengi y C. shifan estaban bien adaptadas para vuelos rápidos de larga distancia y para vuelos lentos de corta distancia, respectivamente. Nuestros análisis brindan más apoyo a la inferencia de que existían diversos modos de adaptación al vuelo entre los confuciusornítidos, y que C. shifan era una especie caracterizada por una maniobrabilidad particularmente alta.

Más importante aún, una comparación bajo la filogenia puede indicar que una tendencia evolutiva hacia la disminución de los valores de WL y AR caracterizó la transición de los confuciusornítidos divergentes tempranos como E. zhengi e Y. confucii a los divergentes tardíos como C. sanctus y C. shifan. (Figs. 8 y 9), es decir, que los confuciosornítidos evolucionaron hacia una maniobrabilidad de vuelo mejorada y hacia un grado de especialización para vuelos lentos de corta distancia como los que suelen realizar las aves existentes con valores de AR y WL comparativamente bajos. Confuciusornis shifan representa la culminación de esta tendencia evolutiva, al menos entre los confuciusornítidos actualmente conocidos, lo que se refleja en la proximidad de esta especie a las áreas del morfoespacio asociadas con el deslizamiento de aletas y saltos en la Fig. 9. Confuciusornítidos divergentes tempranos, particularmente Y . confucii, en cambio, puede haber estado bien adaptado para vuelos de larga distancia, como lo sugiere su alto AR y la cintura escapular modificada de Y. confucii específicamente.

La masa corporal ha tenido una influencia importante en la evolución del vuelo de las aves, y muestra una tendencia decreciente a lo largo del origen de las aves y la evolución temprana de los pygostylia18,53,61; El BM también suele estar relacionado con los valores AR y WL entre las aves existentes, las aves más grandes tienden a tener AR y WL más altos58,59,60. Sin embargo, nuestras estimaciones de BM para confuciusornithids bajo filogenia no muestran claramente estas tendencias evolutivas (Figs. 8 y 9; Tabla complementaria 3). Aunque C. shifan y Ch. hengdaoziensis, con AR y WL relativamente bajos, tienen BM más pequeños que otros confuciusornítidos con AR y WL más altos, E. zhengi tiene tanto el AR más alto entre los confuciusornítidos en nuestro estudio como un WL muy alto, combinado con un BM más pequeño que cualquier C. sanctus espécimen (Tabla complementaria 3). Es posible que una tendencia más clara basada en BM sea aparente si el análisis excluyera especímenes inmaduros, pero se cree que el holotipo de E. zhengi representa un subadulto4, y los especímenes de C. sanctus muestran un rango de tamaño grande (Tabla complementaria 3) como en otros estudios13,57. La variación de tamaño ontogenético en los individuos muestreados parece superar cualquier tendencia evolutiva en el tamaño corporal que pueda haber existido dentro de Confuciusornithidae. Sin embargo, nuestros nuevos hallazgos destacan la diversidad de la adaptación al vuelo dentro del clado pigostilo rico en especies y divergente más temprano, Confuciusornithidae, en paralelo con la aparición de una diversidad similar en los clados pigostilianos ricos en especies y divergentes tardíos, como los ornitotoracinos62. Esto es sorprendente dado que los confucioornítidos carecen de una cintura pectoral moderna24 y se infiere que tenían un débil movimiento hacia abajo12. Por lo tanto, es importante investigar a fondo la morfología funcional del golpe de vuelo en confuciusornithids y otras aves pigostilas tempranas.

El descubrimiento del SOC epifisario en C. shifan fue un hallazgo verdaderamente inesperado de este estudio. Los huesos largos de los tetrápodos comprenden cada uno fundamentalmente un eje central (diáfisis) con extremos articulares expandidos (epífisis), que están separados de la diáfisis por zonas intermedias cortas conocidas como metáfisis63. En los tetrápodos existentes, los huesos largos son inicialmente cartilaginosos y la osificación endocondral comienza dentro de la diáfisis, en lo que se denomina centro de osificación primario (POC). En la mayoría de los grupos de tetrápodos, la osificación se propaga gradualmente desde el POC a lo largo de la diáfisis y la metáfisis, y potencialmente hacia las epífisis, dejando solo una capa relativamente delgada de cartílago hialino sobre el hueso endocondral. Sin embargo, en los mamíferos y la mayoría de los lagartos, los SOC aparecen dentro de las epífisis y están separados de las metáfisis por placas de crecimiento63,64,65. Cada cartílago de crecimiento genera constantemente nuevo cartílago hialino entre sí mismo y la metáfisis, de modo que el elemento esquelético crece longitudinalmente. Mientras tanto, el cartílago se convierte gradualmente en hueso dentro de las epífisis, así como en los extremos proximal y distal de la diáfisis. A medida que se acerca la madurez esquelética, el cartílago de crecimiento se adelgaza y finalmente desaparece, provocando la fusión completa de las epífisis con las metáfisis y, a su vez, el cese del crecimiento longitudinal63. El momento de la fusión completa varía entre especies y entre los diferentes huesos largos de un solo individuo63,66. Pueden aparecer centros de osificación adicionales dentro de las apófisis ("epífisis de tracción"), y eventualmente fusionarse con los huesos largos para servir como sitios de unión sobresalientes para tendones y ligamentos67,68. Además, pueden aparecer centros de osificación dentro de los propios tendones o ligamentos, formando huesos llamados sesamoideos69,70. Estos pueden permanecer incrustados en los tendones/ligamentos sin conexión directa con el resto del esqueleto, como en el caso de la rótula de los mamíferos, o fusionarse en huesos largos adyacentes como proyecciones apofisarias67,68,69,70.

Actualmente, la única osificación epifisaria verdadera reconocida en las aves es la que se forma en el extremo proximal del tibiotarso en muchos taxones, y puede ser plesiomorfa al menos para las aves del grupo de la corona68,71,72,73,74,75. Además, los elementos del tarso y algunos elementos del carpo de las aves existentes se fusionan con los huesos largos adyacentes de una manera que se parece superficialmente a la fusión de las osificaciones epifisarias con las metáfisis, y también se conocen osificaciones apofisarias en algunas especies72,74.

Se ha demostrado que los SOC epifisarios proporcionan rigidez adicional a las porciones articulares de los huesos que requieren refuerzo, por ejemplo, como resultado de las tensiones asociadas con el soporte y la locomoción en el entorno terrestre, y para facilitar la formación de superficies articulares topográficamente complejas65,76,77. Sin embargo, hasta donde sabemos, los SOC epifisarios no ocurren en arcosauriformes no aviares, incluidos los dinosaurios grandes, indudablemente terrestres, que habrían experimentado estrés locomotor sustancial. Los SOC epifisarios probablemente evolucionaron de forma independiente en mamíferos, aves y lepidosaurios69, por razones potencialmente relacionadas con los patrones de crecimiento esquelético, así como con factores mecánicos. Además, no tenemos conocimiento de ningún informe previo de un SOC epifisario en un ave no ornituromorfa. El centro tibial proximal parece haber estado presente en los hesperornitiformes según las diferencias entre los tibiotarsos adultos y juveniles del género Enaliornis del Cretácico Inferior78, pero es sorprendente que el holotipo de C. shifan posea un SOC epifisario en cualquier parte del esqueleto, y mucho menos en un ubicación—la porción craneal del extremo distal del metacarpiano alular—donde tal característica no ocurre incluso en las aves del grupo de la corona.

El SOC en la epífisis distal del metacarpiano alular de C. shifan (Fig. 7a, b) es presumiblemente una característica autapomórfica, cuya presencia puede explicarse sobre la base de una combinación de estrategia de crecimiento y demandas funcionales en el ala. Un estudio reciente ha demostrado que los SOC epifisarios tienden a evolucionar como respuesta a un alto estrés mecánico77. Por ejemplo, los SOC epifisarios se desarrollan solo en las patas y los pulgares de los murciélagos recién nacidos, que se utilizan desde el nacimiento para aferrarse a la madre o al dormidero77. En las aves existentes, el metacarpiano alular juega un papel importante en las maniobras aéreas58,59, y las alas de C. shifan parecen estar mejor adaptadas para un vuelo de alta maniobrabilidad que las de otros confucioornítidos. Como resultado, el extremo distal del metacarpiano alular de C. shifan bien pudo haber comenzado a experimentar tensiones considerables tan pronto como un juvenil en desarrollo comenzó a volar. Además, las características histológicas de C. shifan sugieren una tasa de crecimiento más lenta que la de otros confuciusornítidos, según la regla de Amprino79 (Fig. 2). Por ejemplo, C. shifan tiene canales vasculares orientados longitudinalmente en la capa media del hueso femoral compacto (Fig. 2), mientras que los canales orientados concéntricamente son más numerosos en otros confucioornítidos13. Si la propagación de la osificación desde los centros primarios de los huesos largos hacia las epífisis también fue lenta, entonces podría haber sido necesario el establecimiento de un SOC epifisario para reforzar el extremo distal del metacarpiano alular en una etapa ontogenética comparativamente temprana, cuando el juvenil estaba comenzando a volar pero el crecimiento del esqueleto aún estaba incompleto. El holotipo de C. shifan, sin embargo, representa claramente un individuo maduro en el que el cóndilo caudal distal del metacarpiano alular se había osificado por completo en el momento de la muerte, presumiblemente a través del mecanismo normal de propagación desde el POC diafisario.

Tomamos una muestra de hueso cerca de la mitad de la diáfisis del fémur derecho de PMoL-AB00178 (Fig. 1a) y preparamos una sección transversal delgada utilizando procedimientos estándar80. La muestra se incrustó en resina de un componente (EXAKT Technovit 7200), que luego se endureció en un dispositivo de polimerización ligera (EXAKT 520). Se cortó una sección transversal delgada con una sierra circular de alta precisión (EXAKT 300CP). La sección se amoló con el sistema de amolado EXAKT 400CS hasta obtener la transparencia óptica deseada. La sección histológica se examinó con un microscopio de luz polarizada (ZEISS Axio Imager 2 Pol) y se fotografió con una cámara microscópica digital ZEISS AxioCam 705.

Para investigar la posición sistemática de C. shifan en relación con otras aves mesozoicas, se llevó a cabo un análisis filogenético utilizando la matriz de datos más completa actualmente disponible para aves mesozoicas81, con C. shifan añadida en función de las puntuaciones de PMoL-AB00178 (puntuaciones de caracteres suplementarias para el análisis cladístico). La matriz revisada consta de 81 taxones y 280 caracteres. La matriz se analizó utilizando TNT v1.582 con la configuración predeterminada. Todos los caracteres se ponderaron por igual, con 35 caracteres ordenados; el conjunto de datos se analizó utilizando los métodos de "búsqueda de nuevas tecnologías" de búsqueda sectorial, trinquete, deriva de árbol y fusión de árbol, con configuraciones predeterminadas; y el árbol de longitud mínima se encontró en 10 repeticiones para recuperar la mayor cantidad posible de islas de árboles. Los árboles recuperados luego se usaron como base para una búsqueda TBR tradicional. Las ramas de longitud cero colapsaron. Los índices de descomposición (valores de soporte de Bremer) se calcularon utilizando el script de Bremer integrado en TNT, y las frecuencias absolutas de Bootstrap se calcularon utilizando 1000 pseudoréplicas en TNT con la configuración predeterminada.

Con el fin de evaluar las capacidades y estrategias de vuelo de las aves confuciusornítidas, estimamos los valores de varios parámetros de vuelo para 11 individuos confuciusornítidos, incluidos los holotipos de C. dui, Ch. hengdaoziensis, E. zhengi, Y. confucii y C. shifan (consulte las Tablas complementarias 2 y 3). Específicamente, estimamos la masa corporal (BM), la envergadura (B) y el área de superficie de sustentación (SL) de estos especímenes siguiendo los métodos de Serrano et al.17,55, y calculamos un intervalo de confianza para cada estimación basado en la media porcentaje de error de predicción (|%MPE|) obtenido por Serrano et al.17,55 para la ecuación multivariada con la que se generó la estimación. Luego usamos estas estimaciones como base para calcular los valores de la relación de aspecto (AR, AR = B2 / SL) y la carga alar (WL, WL = BM / SL) (consulte la Tabla complementaria 3) para los confuciusornithids. Casi todos los datos anatómicos necesarios para estas estimaciones se obtuvieron midiendo las muestras directamente con calibradores digitales (±0,1 mm), tomando medidas de imágenes de alta resolución usando tpsDig 2.1783 (disponible en: https://sbmorphometrics.org/), o de mediciones publicadas en la literatura; pero en unos pocos casos, la longitud de la pluma primaria tuvo que estimarse a partir de la longitud combinada de los segmentos principales del esqueleto del ala (consulte la Tabla complementaria 2 y el texto adjunto para obtener más detalles).

Este trabajo publicado y los actos de nomenclatura que contiene han sido registrados en ZooBank, el sistema de registro en línea propuesto para el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN). El LSID (Identificadores de Ciencias de la Vida) de ZooBank se puede resolver y la información asociada se puede ver a través de cualquier navegador web estándar agregando el LSID al prefijo http://zoobank.org/. El LSID de esta publicación es 945DD1B0-C3A8-49BC-993E-40A4F857083F.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos están disponibles públicamente en este artículo y su archivo complementario, y otros datos están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable. El espécimen PMoL-AB00178 se encuentra en el Museo Paleontológico de Liaoning (Shenyang).

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Agradecemos a Ge Sun por su ayuda durante el transcurso del trabajo, a Shurui Yang y Jingqi Wang por preparar la muestra descrita en este documento, a Fei Liang, Shuchong Bai y Wenju Xie por la fotografía, a Shukang Zhang y Jinkai Jiang por su asistencia en la preparación del estudio histológico. y Francisco José Serrano por sus valiosos comentarios sobre el análisis aerodinámico. Este trabajo fue apoyado por subvenciones de NSFC (41688103, 42072030, 42288201) y LZD201701, una subvención Discovery del Consejo de Investigación de Ciencias Naturales e Ingeniería de Canadá (RGPIN-2017-06246), y financiación inicial otorgada por la Universidad de Alberta. a CS

Facultad de Ciencias de la Tierra, Universidad de Jilin, Changchun, China

Renfei Wang y Meisheng Zhang

Universidad Normal de Shenyang, Museo Paleontológico de Liaoning, Laboratorio clave para la evolución de vidas pasadas en el noreste de Asia, Provincia de Liaoning, Shenyang, China

Renfei Wang, Dongyu Hu, Shiying Wang y Xing Xu

Laboratorio Clave de Evolución de Vertebrados y Orígenes Humanos, Instituto de Paleontología y Paleoantropología de Vertebrados, Academia China de Ciencias, Beijing, China

Qi Zhao y Xing Xu

Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Alberta, Edmonton, AB, Canadá

Corwin Sullivan

Museo de dinosaurios Philip J. Currie, Wembley, AB, Canadá

Corwin Sullivan

Centro de Biología Evolutiva de Vertebrados, Universidad de Yunnan, Kunming, China

Xing Xu

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D.-YH, R.-FW, M.-SZ y XX diseñaron el plan de investigación. R.-FW, D.-YH, CS, S.-YW y QZ realizaron el análisis. R.-FW, D.-YH, CS, XX escribieron el manuscrito.

Correspondencia a Dongyu Hu o Xing Xu.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Takuya Imai, Case Miller y Nicholas Longrich por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Katie Davis y Luke R. Grinham. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Wang, R., Hu, D., Zhang, M. et al. Un nuevo pájaro confuciusornítido con una osificación epifisaria secundaria revela cambios filogenéticos en el modo de vuelo de los confuciusornítidos. Commun Biol 5, 1398 (2022). https://doi.org/10.1038/s42003-022-04316-6

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Recibido: 01 febrero 2022

Aceptado: 29 de noviembre de 2022

Publicado: 21 diciembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-04316-6

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