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Apr 19, 2023

Ensayos de comportamiento revelan mecanismos de formación de supercolonias en hormigas domésticas olorosas

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 9013 (2023) Citar este artículo

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La formación de supercolonias expansivas de múltiples nidos y múltiples reinas es quizás el factor más importante responsable del éxito ecológico de las hormigas invasoras. La hormiga doméstica olorosa, Tapinoma sésil, es una hormiga nativa de amplia distribución en América del Norte. T. sessile es una plaga urbana desafiante, pero también sirve como un sistema interesante para estudiar la organización social de las hormigas y la biología de la invasión. Esto se debe a su notable dicotomía en la estructura espacial y social de la colonia entre los entornos naturales y urbanos. Las colonias naturales suelen estar formadas por un pequeño número de obreras, habitan en un solo nido y son monoginas, mientras que las colonias urbanas muestran poligamia y polidomía extremas y forman grandes supercolonias. El estudio actual examinó la medida en que las colonias sésiles de T. de diferentes hábitats (naturales frente a urbanos) y estructuras sociales (monóginas frente a poligínicas) exhiben agresión hacia sus congéneres alienígenas. Además, se examinaron las interacciones entre colonias mutuamente agresivas en experimentos de fusión de colonias para evaluar el papel potencial de la fusión de colonias como mecanismo que conduce a la formación de supercolonias. Los ensayos de agresión demostraron altos niveles de agresión en parejas que involucraban obreras de diferentes colonias urbanas y obreras de diferentes colonias naturales, pero baja agresión en parejas que involucraban reinas de diferentes colonias urbanas. Las pruebas de fusión de colonias demostraron que las colonias urbanas de T. sésiles son muy agresivas entre sí, pero capaces de fusionarse en condiciones de laboratorio cuando compiten por recursos limitados de anidación y alimentos. A pesar de las interacciones altamente agresivas y la mortalidad relativamente alta de obreras y reinas, todos los pares de colonias se fusionaron en 3 a 5 días. La fusión ocurrió después de que la mayoría de los trabajadores murieran y los sobrevivientes se fusionaran. Este resultado sugiere que el éxito de T. sessile en áreas urbanas puede deberse, al menos en parte, a fusiones exitosas de colonias de colonias no relacionadas que pueden estar determinadas por limitaciones ecológicas, como escasez estacional de nidos y/o disponibilidad de alimentos. En resumen, dos factores independientes, incluido el crecimiento de una sola colonia y/o la fusión de múltiples colonias, pueden ser responsables de la evolución de supercolonias en hormigas invasoras. Ambos procesos pueden estar ocurriendo simultáneamente y pueden actuar sinérgicamente para producir supercolonias.

Una de las preguntas centrales en la biología de la invasión se refiere a la invasividad de las especies y la invasibilidad de los hábitats. ¿Qué especies tienen más probabilidades de convertirse en invasoras? ¿Qué hábitats son más susceptibles a la invasión? A pesar de décadas de investigación y manejo, ha resultado difícil identificar rasgos que predigan consistentemente la invasividad1,2. Se estima que la proporción de especies introducidas que finalmente se vuelven invasoras es inferior al 1 por ciento3 y una pregunta desconcertante en la ecología de la invasión es por qué ciertas especies se vuelven invasoras y otras no. El éxito de la invasión puede depender de las adaptaciones previas presentes en el rango nativo, los caracteres que evolucionan de novo después de la introducción y varias interacciones entre estos dos factores.

Las hormigas invasoras son invasoras altamente prolíficas y se encuentran entre las plagas más dañinas del mundo4,5. Las hormigas invasoras comúnmente comparten un conjunto de rasgos que incluyen la estructura de colonias de múltiples reinas, la polidomía extensa y el éxito en hábitats antropogénicos. Muchas especies de hormigas invasoras forman supercolonias, colonias extremadamente grandes que constan de millones de individuos en grandes áreas geográficas (p. ej., Linepithema humile6; Pheidole megacephala7; Anoplolepis gracilipes8; Nylanderia fulva9). Las poblaciones supercoloniales se caracterizan por la ausencia de comportamiento territorial y agresión intraespecífica, densa red de nidos interconectados genéticamente indistinguibles entre sí, altas densidades de población, dispersión de colonias por brotación y dominio ecológico sobre organismos nativos10. Además, muchas hormigas supercoloniales son plagas en hábitats agrícolas, urbanos y silvestres11.

La hormiga doméstica olorosa, Tapinoma sésil (Say, 1836) se considera una de las especies de hormigas más adaptables y extendidas que se encuentran en América del Norte y es una plaga molesta común12. Además de su estado de plaga, T. sessile es de interés como un sistema modelo para comprender los factores que conducen a un número variable de reinas y una estrategia de anidación entre las especies de hormigas, así como posibles conocimientos sobre la evolución de la invasividad en las hormigas. En ambientes naturales, las colonias sésiles de T. son pequeñas y consisten en unos cientos de obreras y una o unas pocas reinas13,14,15. Sin embargo, en ambientes urbanos, las colonias tienden a actuar como especies invasoras y consisten en grandes supercolonias con millones de obreras y miles de reinas repartidas en múltiples sitios de anidación interconectados16. La poligamia facultativa en T. sessile sirve como un sistema interesante para el estudio de la organización social de las hormigas y la biología de la invasión. Al igual que otras hormigas invasoras, las poblaciones urbanas de T. sessile se correlacionan con una abundancia y diversidad reducidas de otras especies de hormigas17,18. Recientemente, se descubrió en Hawái una población supercolonial no nativa de T. sessile, un raro ejemplo de una hormiga de origen templado que invade una región tropical19. Por lo tanto, T. sessile proporciona un ejemplo interesante de una hormiga nativa "invasora" y sirve como modelo para comprender las invasiones biológicas.

Este estudio examinó hasta qué punto las colonias sésiles de T. de diferentes hábitats (naturales frente a urbanos) y estructuras sociales (monóginas frente a poligínicas) exhiben agresión hacia sus congéneres alienígenas. El objetivo general del estudio fue examinar los posibles mecanismos de comportamiento que pueden conducir a la formación de supercolonias en T. sessile. La definición de supercolonia no está bien caracterizada y sigue siendo controvertida. Sin embargo, para el propósito de este estudio, definimos las supercolonias como colonias urbanas grandes, de múltiples nidos y múltiples reinas y las contrastamos con colonias naturales significativamente más pequeñas, de un solo nido y una sola reina13,15. Estudios previos han examinado las interacciones de comportamiento en T. sessile, pero se han centrado en la agresión dentro de colonias individuales para confirmar la existencia de supercolonias en el rango nativo17 e introducido19. Además, Blumenfeld et al.15 realizaron un análisis molecular, químico y de comportamiento a gran escala de T. sessile en hábitats naturales y urbanos y demostraron una alta agresión entre los nidos en todos los hábitats, lo que sugiere poca correlación entre la agresión y la distancia geográfica y la diferenciación genética o química. Los objetivos del estudio actual eran cuatro. El primer objetivo examinó los niveles de agresión en hormigas obreras recolectadas de diferentes colonias dentro de cada tipo de hábitat (urbano versus natural). En muchas especies de hormigas, la poliginia se asocia con una agresión reducida con poblaciones unicoloniales como el ejemplo más extremo10. La hipótesis fue que las colonias sésiles de T. recolectadas en áreas urbanas mostrarían niveles significativamente más bajos de agresión entre sí en relación con las colonias recolectadas en áreas naturales. Esta hipótesis se probó previamente en Blumenfeld et al.15 y se encontró que era cierta en 1 de 3 poblaciones. El segundo objetivo comparó los niveles de agresión entre obreras y reinas recolectadas de diferentes colonias en áreas urbanas. En hormigas, los ensayos de agresión se realizan casi exclusivamente en obreras20 o fragmentos de colonias que contienen obreras y reinas21. Los ensayos de agresión que utilizan reinas rara vez se realizan a pesar de la importancia de las reinas para la fundación y supervivencia de la colonia. La hipótesis era que las reinas serían significativamente menos agresivas (y menos agredidas) en relación con los trabajadores debido a las diferencias específicas de casta en tareas y comportamientos. El tercer objetivo evaluó los niveles de agresión entre reinas de diferentes colonias en áreas urbanas. La hipótesis fue que, en ausencia de obreras, la agresión entre reinas sería baja, lo que podría conducir a la poligamia primaria a través de la base pleometrótica. El objetivo final fue determinar si colonias urbanas no relacionadas de T. sessile son capaces de fusionarse en condiciones de laboratorio. La hipótesis era que, en ausencia de barreras naturales que impidieran sus encuentros, las colonias se fusionarían permanentemente, lo que daría lugar a la formación de colonias mixtas numéricamente superiores. Blumenfeld et al.15 demostraron que los trabajadores en colonias urbanas de T. sessile tienen una alta relación (r = 0,65), lo que sugiere que es poco probable que se produzca la fusión de colonias genéticamente diferentes en situaciones de campo. Sin embargo, Vasquez y Silverman21 investigaron la fusión de colonias en L. humile y demostraron que colonias mutuamente agresivas con perfiles de hidrocarburo cuticular y genético diferentes se fusionaron en ausencia de barreras que impidieran sus encuentros. El objetivo final probó si un proceso similar puede estar ocurriendo en T. sessile.

Los ensayos de agresión demostraron altos niveles de agresión entre trabajadores de colonias urbanas y trabajadores de colonias naturales (Fig. 1). La puntuación media de agresión en parejas WW de colonias urbanas fue de 3,28 ± 0,16 y la puntuación máxima de agresión (nivel 4) se registró al menos una vez en todas las réplicas de todas las parejas de colonias. La puntuación de agresión de "1" se registró en el 4 % de las interacciones, "2" en el 10 % de las interacciones, "3" en el 41 % de las interacciones y "4" en el 45 % de las interacciones. En total, la agresión no dañina representó el 14 % de las interacciones, mientras que la agresión dañina representó el 86 % de las interacciones. No hubo diferencia en las puntuaciones medias de agresión entre los emparejamientos de WW urbanos (logaritmo de probabilidad = 0,5, valor P = 0,48).

Puntuaciones medias de agresión (± stdev excluidas para mayor claridad) en colonias sésiles de T.

Se registró una tendencia similar en los emparejamientos WW de colonias naturales. La puntuación de agresión media fue de 3,30 ± 0,10 y la puntuación de agresión máxima (nivel 4) se registró al menos una vez en todas las réplicas de todos los emparejamientos de colonias. La puntuación de agresión de "1" se registró en el 2 % de las interacciones, "2" en el 19 % de las interacciones, "3" en el 25 % de las interacciones y "4" en el 54 % de las interacciones. En total, la agresión no dañina representó el 21 % de las interacciones, mientras que la agresión dañina representó el 79 % de las interacciones. No hubo diferencia en las puntuaciones medias de agresión entre los emparejamientos de WW naturales (logaritmo de probabilidad = 0,7, valor P = 0,53).

Además, no hubo una diferencia significativa en las puntuaciones medias de agresión obtenidas para los emparejamientos de WW urbanos frente a los emparejamientos de WW naturales (valor P = 0,98, df = 46,02).

Los ensayos de agresión también demostraron altos niveles de agresión entre obreras y reinas recolectadas en lugares urbanos (interacciones WQ, Fig. 1). La puntuación de agresión media en emparejamientos de WQ urbanos fue de 3,06 ± 0,18 y la puntuación de agresión máxima (nivel 4) se registró en 111 de 120 (93 %) pruebas repetidas. La puntuación de agresión de "1" se registró en el 5 % de las interacciones, "2" en el 13 % de las interacciones, "3" en el 53 % de las interacciones y "4" en el 29 % de las interacciones. En total, la agresión no dañina representó el 18 % de las interacciones, mientras que la agresión dañina representó el 82 % de las interacciones. No hubo diferencia en las puntuaciones medias de agresión entre los emparejamientos WQ urbanos (verosimilitud logarítmica = 0,7, valor P = 0,53). Las observaciones de comportamiento indican que en las interacciones WQ, los trabajadores siempre iniciaron la agresión hacia las reinas. Las reinas nunca atacaron a los trabajadores y, en general, intentaron huir, pero a veces se defendieron cuando el trabajador los agarró y no pudieron escapar. En contraste con los emparejamientos WW urbanos y los emparejamientos WQ urbanos, la agresión estuvo ausente en los emparejamientos QQ urbanos (Fig. 1). La puntuación media de agresión fue de 1,21 ± 0,09. La puntuación de agresión de "1" se registró en el 79% de las interacciones y "2" en el 21% de las interacciones. En total, la agresión no dañina representó el 100% de las interacciones y nunca se observó agresión dañina. No hubo diferencia en las puntuaciones medias de agresión entre los emparejamientos QQ urbanos (verosimilitud logarítmica = 0,7, valor P = 0,40).

La fusión de colonias varió entre pares de colonias y el porcentaje de colonias fusionadas aumentó con el tiempo (Tabla 1). Los resultados demuestran que todas las parejas de colonias fueron muy agresivas y todas las parejas experimentaron una mortalidad relativamente alta de obreras y reinas (Fig. 2). El día 7, la mortalidad media fue de 61 ± 15 % en las obreras y de 18 ± 12 % en las reinas. Las observaciones del comportamiento demuestran que la mayoría de las obreras que murieron durante el período de prueba de 7 días murieron dentro de las primeras 24 horas mientras las colonias exploraban la arena y competían por el nido central. La fusión ocurrió dentro de las 24 h en 8 de 18 (44%) repeticiones. La fusión generalmente ocurría cuando la mortalidad de los trabajadores era relativamente baja y la mayoría de los trabajadores se aceptaban entre sí o cuando la mortalidad de los trabajadores era relativamente alta y la mayoría de los trabajadores morían y los sobrevivientes se fusionaban. A pesar de las interacciones altamente agresivas y la alta mortalidad, todos los pares de colonias se fusionaron en 3 a 5 días. Las marcas de pintura en las reinas en todas las réplicas fusionadas revelaron que las reinas de ambas colonias residían en el nido central. La cría y las obreras también estuvieron presentes y las pruebas de reintroducción de comportamiento demostraron la supervivencia de las obreras de ambas colonias. Sin embargo, se desconoce la supervivencia relativa de las obreras de ambas colonias y es posible que las colonias experimentaran una mortalidad desigual o que permanecieran divididas espacialmente dentro del nido.

Mortalidad porcentual media (± desv. estándar) en obreras sésiles de T. (barras cerradas) y reinas (barras abiertas) en experimentos de fusión de colonias.

Los resultados demuestran que las colonias sésiles de T. son muy agresivas entre sí, pero capaces de fusionarse en condiciones de laboratorio cuando compiten por recursos limitados de anidación y alimento. La fusión de colonias no relacionadas puede ser una ruta potencial por la cual T. sessile logra el tamaño de una supercolonia en áreas urbanas. El experimento de fusión utilizó colonias relativamente pequeñas en un espacio restringido y se sabe que el acceso limitado a nidos y alimentos y las restricciones ecológicas dan forma a la organización social y espacial de las colonias de hormigas. La disponibilidad del sitio del nido fue el principal impulsor que regulaba la estructura espacial y social de la colonia en una hormiga que anida en cavidades, Leptothorax nylanderi22. La sobreabundancia estacional de nidos vacíos facilitó la fragmentación de colonias más grandes en brotes más pequeños, mientras que la escasez de nidos condujo a la fusión de colonias establecidas y no relacionadas. Las colonias se fusionaron permanentemente después de la lucha inicial y, por lo general, solo una reina sobrevivió después de la fusión22. No está claro si ocurre un proceso similar en T. sessile y si las colonias en las poblaciones naturales se fusionan, ya que aproximadamente el 60% de los trabajadores obligados a competir murieron. Además, Blumenfled et al.15 demostraron que las colonias en áreas urbanas tienen altos niveles de parentesco entre los trabajadores, lo que sugiere que es muy poco probable que las colonias urbanas puedan ser el producto de la fusión entre colonias diferentes y presumiblemente genéticamente distintas. Los resultados actuales y trabajos previos sobre el origen de las hormigas unicoloniales10,15 respaldan la hipótesis de que las grandes colonias polidomos/poliginas surgen a través del crecimiento de una sola colonia, probablemente a través de la retención de reinas hijas y la fundación de colonias dependientes.

A pesar de ser una especie nativa de América del Norte, el éxito de T. sessile en los hábitats urbanos refleja las especies invasoras exóticas en una variedad de formas, desde el cambio hacia la polidomía y la poliginia a gran escala hasta la reducción de la biodiversidad13,14,15,18. Menke et al.14 examinaron varias poblaciones de T. sessile de América del Norte y descubrieron que las grandes colonias poligínicas de T. sessile estaban consistentemente más relacionadas con las colonias monóginas locales que con las colonias poligínicas más distantes geográficamente. Esto implica fuertemente que T. sessile está naturalmente preadaptado para la invasión urbana y la expansión de colonias en hábitats antropogénicos y ha establecido con éxito colonias poligínicas en varias ocasiones independientes, en lugar de un solo cambio a la poligamia que luego se propagó por dispersión vectorial humana. Blumenfeld et al.15 examinaron las características filogenéticas, químicas y de comportamiento de los cuatro clados de T. sessile descritos por Menke et al.14 y demostraron que la urbanización es un impulsor intenso de la evolución en T. sessile y que la estructura social de la colonia es un plástico. rasgo. Las colonias urbanas se caracterizaron por altos niveles de parentesco, lo que sugiere que las reinas se retienen durante el crecimiento de la colonia y la subsiguiente herencia de reinas hijas del mismo linaje.

En las hormigas, la poliginia secundaria ocurre cuando una colonia originalmente monogínica se vuelve poligínica más adelante en su ciclo de vida, generalmente como resultado de aceptar reinas hijas de la reina actualmente presente en la colonia y/o fusión de colonias21,23. Un camino potencial para la evolución de las supercolonias es la fusión de múltiples colonias más pequeñas que ocupan un área determinada para formar una sola supercolonia. La fusión podría ser entre dos colonias monogínicas para formar una colonia poligínica o entre dos o más colonias poligínicas para formar una colonia poligínica mucho más grande y competitivamente superior. Investigaciones anteriores han demostrado que las colonias no agresivas de L. humile alcanzan una mayor productividad cuando se fusionan24. La vía alternativa es que las supercolonias se desarrollen con el tiempo a partir de colonias más pequeñas a medida que las colonias crecen y se extienden a nuevas áreas a través de la brotación. La investigación hasta la fecha sugiere que las fusiones de colonias generalmente no ocurren y que las supercolonias se desarrollan con el tiempo a partir de colonias más pequeñas en condiciones ambientales favorables14. En las hormigas, los factores que incluyen la territorialidad, los rangos de alimentación bien establecidos, las barreras naturales y artificiales y, a veces, la gran distancia geográfica entre colonias pueden limitar las oportunidades para mezclar diferentes colonias. Sin embargo, otros factores que incluyen la reproducción por brotación, la extrema vagilidad, el constante intercambio de intereses de los individuos, el movimiento de propágulos por humanos pueden promover oportunidades para la mezcla y posibles fusiones. Nuestros resultados sugieren que las fusiones de colonias exitosas pueden ocurrir en condiciones de laboratorio, pero es poco probable que ocurran en poblaciones naturales debido a los altos niveles de parentesco dentro de las colonias urbanas, incluidas las altamente polígamas14.

Las colonias urbanas de T. sessile en los EE. UU. continentales y las colonias introducidas en Hawái son, en muchos aspectos, similares a las colonias introducidas de todas las demás especies de hormigas invasoras supercoloniales. A menudo exhiben poligamia y polidomía extremas, forman grandes supercolonias y se convierten en plagas dominantes. Un mecanismo propuesto para la formación de supercolonias en hormigas invasoras es un cuello de botella genético que conduce a la pérdida de diversidad genética y da como resultado una pérdida de diversidad de señales de reconocimiento que, en última instancia, conduce a una reducción de la agresión intraespecífica (por ejemplo, Linepithema humile25). Un mecanismo alternativo que puede estar ocurriendo al mismo tiempo es la fusión de colonias donde las colonias competidoras cercanas se fusionan para crear colonias más grandes y productivas si los beneficios del aumento del tamaño de la colonia superan los costos de mortalidad sostenidos durante la fusión. La fusión de colonias se ha sugerido como una ruta hacia la poligamia y la unicolonialidad en las hormigas26,27. Vasquez y Silverman21 investigaron la fusión de colonias en L. humile y demostraron que las colonias mutuamente agresivas se fusionaron en ausencia de barreras que impidieran sus encuentros. La fusión de colonias varió desde la eliminación completa hasta la fusión y estuvo regulada por el nivel inicial de agresión entre colonias, así como por la similitud genética y de hidrocarburos cuticulares entre las colonias que interactúan, por lo que las colonias con mayor similitud tenían más probabilidades de fusionarse. Un proceso similar puede estar ocurriendo en T. sésil. Sin embargo, según los resultados de Blumenfeld et al.15, es poco probable que se produzcan fusiones de colonias debido a similitudes genéticas y/o de hidrocarburos cuticulares en colonias silvestres (que no sean de laboratorio) de T. sessile. Los análisis filogenéticos y químicos realizados por Blumenfeld et al.15 en colonias sésiles de T. naturales y urbanas descubrieron una clara diferenciación entre localidades geográficas y entre poblaciones naturales y urbanas, lo que sugiere que es poco probable que ocurran fusiones en situaciones de campo.

Los ensayos de agresión entre obreras y reinas revelaron altos niveles de agresión con agresión dañina en el 82% de las interacciones. Las obreras atacaron inmediatamente a las reinas extranjeras y las observaciones de comportamiento indican que la agresión fue totalmente unilateral, donde las obreras atacaron a las reinas y las reinas intentaron huir. Esto sugiere que es poco probable que las colonias establecidas acepten reinas extranjeras que puedan entrar accidentalmente en el territorio de las colonias establecidas durante eventos de incipiente, vuelos de apareamiento o transporte no intencional por parte de humanos. En contraste con la alta agresión en las interacciones obrera-obrera y obrera-reina, la agresión estuvo completamente ausente en las interacciones reina-reina. Es plausible que las fusiones de colonias puedan ocurrir en situaciones donde la alta agresión de las obreras conduce a la eliminación de los fenotipos de obreras más agresivos y la supervivencia selectiva de las reinas, aumentando la posibilidad de fusión. Sin embargo, no está claro si las obreras producidas en colonias resultantes de la fusión de reinas no relacionadas mostrarían señales de reconocimiento homogeneizadas y un comportamiento no agresivo o si serían agresivas entre sí.

Los ensayos de agresión en hormigas se realizan casi exclusivamente en hormigas obreras20,28. Esto se debe a que las obreras abandonan el nido y participan en una amplia gama de interacciones intra e interespecíficas, mientras que las reinas suelen ser más sedentarias, permanecen en la seguridad del nido y rara vez se aventuran fuera. Sin embargo, en muchas especies de hormigas poligínicas, incluidas T. sessile y L. humile, las reinas viajan con frecuencia por senderos junto con las obreras y ocasionalmente se dedican a buscar comida de forma independiente. Por lo tanto, las reinas pueden participar en interacciones con colonias no relacionadas y pueden ser un factor importante en la mediación de interacciones entre colonias mutuamente agresivas, incluidas posibles fusiones de colonias. Los resultados actuales abogan por el uso de reinas en los ensayos de agresión, ya que los ensayos de agresión obrera-reina y reina-reina pueden ser importantes para evaluar las posibles fusiones entre colonias mutuamente agresivas.

Todas las colonias sésiles de T. se recolectaron en diferentes lugares dentro de un radio de 80 km del campus de la Universidad de Purdue, condado de Tippecanoe, Indiana (40 ° 25'26,40 "N, - 86 ° 55'44,40" O). Todas las colonias estaban separadas por al menos 4 km para limitar la posibilidad de que fueran nidos de la misma colonia. Para comparar el reconocimiento de compañeros de nido en colonias naturales versus urbanas, se recolectaron 10 colonias en áreas urbanas y 10 en áreas naturales9,13. Las áreas urbanas incluyeron áreas residenciales suburbanas con viviendas unifamiliares y oficinas comerciales y áreas comerciales en todo el condado de Tippecanoe. Todas las colonias recolectadas en áreas urbanas eran fragmentos de supercolonias polídomas y polígamas más grandes y contenían unos pocos miles de obreras, unos cientos de reinas y numerosas crías. Las áreas naturales eran grandes extensiones de bosques mixtos de frondosas que contenían árboles maduros y estaban libres de cualquier influencia o perturbación antropogénica. Todas las colonias recolectadas en áreas naturales eran pequeñas y contenían aproximadamente cien obreras, una sola reina y una pequeña cantidad de cría. Todas las colonias se llevaron al laboratorio y se colocaron en bandejas de plástico recubiertas con Fluon para evitar fugas. Las colonias urbanas eran grandes y consistían en aproximadamente 20 000 obreras, más de 100 reinas y numerosas crías. Las colonias naturales eran pequeñas y constaban de aproximadamente cien obreras, una sola reina y algunas crías. Las colonias fueron provistas de agua potable y nidos artificiales consistentes en placas de Petri rellenas con yeso húmedo. Las colonias se mantuvieron con una solución de sacarosa al 20% y dieta artificial29.

El nivel de agresión entre hormigas de diferentes colonias dentro del tipo de hábitat (urbano o natural) se probó mediante el uso de interacciones de díadas dentro de una arena neutral17. Para asignar parejas de colonias para las pruebas de agresión, cada una de las 10 colonias se emparejó con otras 3 colonias utilizando Research Randomizer (https://randomizer.org/). Las 3 colonias se seleccionaron aleatorizando un conjunto de 10 números manteniendo cada número único. Esto dio como resultado un total de 30 parejas de colonias y aseguró que cada colonia se analizara el mismo número de veces. Para estimar las diferencias específicas de casta en los niveles de agresión, la agresión se evaluó en pruebas con obreras (designadas como W) frente a obreras de hábitats naturales, obreras frente a obreras de hábitats urbanos, reinas (designadas como Q) frente a reinas de hábitats urbanos y obreras frente a obreras de hábitats urbanos. reinas de hábitats urbanos. A diferencia de las colonias urbanas que contienen varias reinas, las colonias naturales suelen tener una sola reina13, lo que impide realizar ensayos repetidos en reinas de colonias naturales. Como resultado, no se realizaron pruebas con reinas de hábitats naturales. Se realizaron cuatro repeticiones para cada emparejamiento de colonias y cada tipo de prueba, lo que dio como resultado un total de 360 ​​pruebas de agresión para cada tipo de hábitat. Se permitió que obreras o reinas seleccionadas al azar caminaran sobre un palillo y se colocaron secuencialmente en una pequeña placa de Petri (3 cm de diámetro). La pared interior del plato se revistió con Fluon™ para evitar fugas. Para cada réplica, las hormigas se observaron continuamente y las interacciones se puntuaron en una escala de 1 a 430 [1 = ignorar, 2 = evitar, 3 = agresión (ataques, episodios breves de morder y/o tirar), 4 = pelear (agresión prolongada) , también curvatura del abdomen para depositar compuestos defensivos)]. A las hormigas se les permitieron 10 encuentros, y cada instancia de contacto físico directo entre las hormigas se consideró como un encuentro. Para cada réplica, se utilizó la puntuación media de 10 encuentros en el análisis de datos20. En todos los ensayos, las hormigas individuales no se analizaron en más de un ensayo. Las parejas de colonias que mostraban agresión no perjudicial (puntuación de 2 o inferior) se consideraron no agresivas, mientras que las parejas de colonias que mostraban agresión perjudicial (puntuación de 3 o superior) se consideraban agresivas.

Se realizaron experimentos de fusión de colonias para evaluar el resultado de las interacciones intraespecíficas a nivel de colonia. Se recolectaron seis colonias urbanas, se extrajeron del material de anidación y se mantuvieron en nidos de yeso húmedo. Las colonias se alimentaron con agua azucarada al 20 % y se mantuvieron a 82 ± 2 °F, 40 ± 10 % de humedad relativa y un ciclo L:D de 14:10. Los fragmentos de colonias experimentales consistieron en 300 obreras, 5 reinas y aproximadamente 1 cm3 de cría aclimatada durante 24 h en placas de Petri de 9 cm de diámetro llenas de yeso húmedo. Después de la aclimatación, las colonias se colocaron dentro de una gran arena de prueba (90 × 90 × 5 cm de alto), en esquinas opuestas de la arena, en diagonal a través de la arena y con una separación de 127 cm. Se colocó un nido vacío en el centro de la arena, a 63,5 cm de cada colonia. El nido central se mantuvo húmedo y se cubrió con una tapa opaca, mientras que los nidos laterales se dejaron secar y se cubrieron con tapas transparentes. Las hormigas se sienten atraídas por los ambientes húmedos y oscuros y luego se usaron gradientes de humedad y luz para estimular las interacciones entre las dos colonias. El alimento que consistía en agua con 20% de azúcar se colocó encima del nido central y estuvo disponible ad libitum durante la prueba. Se probaron cinco colonias en 6 parejas de colonias (1-2, 1-3, 2-3, 4-5, 6-4 y 6-5) y se realizaron 3 repeticiones para cada pareja de colonias, lo que resultó en un total de 18 colonias. réplicas o 6 fragmentos de colonias para cada una de las 5 colonias utilizadas. Todas las pruebas repetidas se realizaron simultáneamente y dentro de la semana posterior a la recolección de las colonias para minimizar el potencial de la crianza en laboratorio sobre interacciones agresivas. Las pruebas de control consistieron en dos fragmentos de colonia de la misma colonia. Todas las reinas se marcaron en el abdomen con un pequeño punto de pintura acrílica blanca (colonia 1) o roja (colonia 2) (Apple Barrel Colors, Norcross, GA, EE. UU.) usando un pincel de detección 10/0 para determinar los eventos de fusión. No se marcaron las obreras, pero se utilizaron 10 obreras seleccionadas al azar de la colonia fusionada para verificar la identidad de las hormigas sobrevivientes al reintroducirlas en sus respectivas colonias de origen. Los trabajadores que fueron aceptados fueron calificados como pertenecientes a esa colonia mientras que los trabajadores que fueron atacados fueron calificados como pertenecientes a la colonia opuesta. Para cada emparejamiento de colonias, el número total de obreras muertas se registró diariamente durante 7 días. Se inspeccionaron los pares de colonias para determinar la fusión y las reinas muertas diariamente durante 7 días. La fusión se definió como la presencia de todas las reinas sobrevivientes, la cría y la mayoría (> 90%) de las obreras sobrevivientes en el nido central.

Para evaluar si existe una variación significativa en la agresividad entre colonias dentro del tipo de hábitat (natural o urbano), se utilizó un modelo mixto lineal que comparaba colonias urbanas y naturales31. Cada una de las 10 colonias urbanas y cada una de las 10 colonias naturales se mapeó en una ubicación única, lo que resultó en 20 ubicaciones únicas. La variación entre colonias para un tipo de hábitat en particular incluye cualquier variación debido a la ubicación (es decir, la colonia y la ubicación son efectos aleatorios confundidos). Los análisis se realizaron por separado para las interacciones trabajador contra trabajador (WW) y reina contra reina (QQ). Sea \({y}_{ijk}\) la puntuación media de 10 interacciones donde 1 < = i, j < = 10 identifica colonias de hormigas y k = 1,2,3,4 identifica las cuatro réplicas. El modelo mixto considerado es:

aquí \(\mu \) es el puntaje promedio general de las interacciones y \(\mathrm{C}\) representa las contribuciones específicas de la colonia a este puntaje. Una colonia menos agresiva tendría un \(\mathrm{C}\) negativo, mientras que una colonia más agresiva tendría un \(\mathrm{C}\) positivo. Es de interés una estimación de la puntuación media general, así como probar si existe una variabilidad de colonias en la agresividad (es decir, probar \({H}_{0}: {\sigma }_{0}^{2}=0\ )). Esto se hizo usando una prueba de razón de verosimilitud comparando el ajuste del modelo asumiendo efectos aleatorios específicos de la colonia con el modelo que no los incluye. La inclusión de dos efectos aleatorios de la misma distribución en el modelo impidió el uso de especificar las colonias como efectos aleatorios. En su lugar, se utilizó un modelo mixto marginal, que requería especificar la matriz de covarianza conjunta31. Todos los análisis se realizaron utilizando SAS32.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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Descargar referencias

Agradecemos a J. Klinge por criar colonias de hormigas. Este estudio fue apoyado en parte por el Programa de Afiliados Industriales de la Universidad de Purdue.

Departamento de Entomología, Universidad de Purdue, West Lafayette, IN, 47907, EE. UU.

Grzegorz Buczkowski

Departamento de Estadística, Universidad de Purdue, West Lafayette, IN, 47907, EE. UU.

Sihui Wang y Bruce A. Craig

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GB diseñó y realizó la investigación, SW y BC analizaron los datos, GB escribió y revisó el manuscrito.

La correspondencia es Grzegorz Buczkowski.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Buczkowski, G., Wang, S. & Craig, BA Los ensayos de comportamiento revelan mecanismos de formación de supercolonias en hormigas domésticas olorosas. Informe científico 13, 9013 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35654-y

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Recibido: 07 Octubre 2022

Aceptado: 22 de mayo de 2023

Publicado: 02 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35654-y

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